在离奇的谋杀案发生后，两个不搭调的小镇警察着手调查众多嫌犯，也随之揭开了隐藏的政治手段、个人企图和可怖神话。
解放重庆的最后一次战役打响后，西南特区代区长廖一潭部署渣滓洞白公馆特务和刽子手潜逃、潜伏等有关事宜，并全权负责指挥执行一项代号为C30计划的秘密行动。一直隐蔽在敌人内部、代号叫“山鹰”的地下党员将敌人行动目标通知了地下党后失去联系。刚刚建立的重庆市公安部长刘灿作出了三个重大决定：一是吸收地下党联络员黄菊芳加入公安队伍，尽快联系“山鹰”，二是启用伪警察赵金斗加入刑警队；三是组成敌特人员甄别小组。潜逃人员接二连三的袭击解放军，破坏市政重要设施，公安部损失惨重。绰号叫“猫头鹰”的刽子手，多次化装在市区出现破坏，却几次逃脱。周畅经过千辛万苦，终于把“山鹰”的情报送出，公安部周密部署，最后抓获了全部执行C30计划的刽子手。
继续延续上一季的剧情，原来穆德受了骗，及时发觉错误后和史考莉串通好来骗政府高层，以潜入一个“作为一个普通FBI特别探员不该进入的地方”搜集需要的资料。本季发展越来越精彩，一些没有被完全改造的混血外星人联合起来抵抗殖民阴谋。史考莉被绑架时子宫被移除，但今年却出现了她的孩子——艾蜜莉。今年制作小组甚至找了两位知名科幻小说家操笔，客串写出两集剧本。另外今年也有一集喜剧。整出X档案为了配合电影的上映，加入了一些角色及内容，“辛迪加”组织的阴谋越来越明显，穆德再一次接近事实的真相。穆德前女友的出现也对穆德与史考莉间的关系做出重大考验。该季结束于吸烟人烧毁了所有X档案卷宗。
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