继续延续上一季的剧情，原来穆德受了骗，及时发觉错误后和史考莉串通好来骗政府高层，以潜入一个“作为一个普通FBI特别探员不该进入的地方”搜集需要的资料。本季发展越来越精彩，一些没有被完全改造的混血外星人联合起来抵抗殖民阴谋。史考莉被绑架时子宫被移除，但今年却出现了她的孩子——艾蜜莉。今年制作小组甚至找了两位知名科幻小说家操笔，客串写出两集剧本。另外今年也有一集喜剧。整出X档案为了配合电影的上映，加入了一些角色及内容，“辛迪加”组织的阴谋越来越明显，穆德再一次接近事实的真相。穆德前女友的出现也对穆德与史考莉间的关系做出重大考验。该季结束于吸烟人烧毁了所有X档案卷宗。
怀抱着成为舞蹈家的远大梦想，吉川（常盘贵子 饰）千里迢迢来到了大都市东京，她希望能够在这里找到一份收入不菲的工作，攒够钱搭上飞往美国的飞机。不幸的是，事与愿违，单纯的吉川不仅被男友背叛，还被他拿走了全部积蓄，就在这时，一个名为修二（福山雅治 饰）的善良男人出现在了吉川的面前，靠着修二的陪伴和激励，吉川总算是度过了人生中的一大难关，她和修二之间也产生了真挚的感情。 经由朋友的帮助，吉川终于拿到了去美国的通行证，长久以来的梦想即将成真，心中充满激动之情的吉川将修二的感受忘到了九霄云外。受伤的修二和吉川分手了，然而，两人之间的缘分和故事却并没有就此结束。
因为偷税事件，曾经处于精英组的百合根友久（冈田将生 饰）被踢到早先成立的科学搜查班（ST）担任指挥官，通过之前的合作，虽然百合根始终未能完全接受青山翔（志田未来 饰）、结城翠（芦名星 饰）、黑崎勇治（漥田正孝 饰）、山吹才藏（三宅弘城 饰）以及ST实际领导者赤城左门（藤原龙也 饰）这群怪人的行径，却也为他们自身那极度专业和见斥于周遭的气息所感染。百合根一面盼望早日回到搜查一课，一面又打算多守护ST的各位一段时间。随着作为后盾的三枝警官（渡部笃郎 饰）的离开和ST新任监查松户紫织（濑户朝香 饰）的到来，ST面临生死存亡的危机。赤门渐渐走出家门，百合根则成为遏止这头怪物不可或缺的重要存在…… 本片根据今野敏的原作改编。
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