《狐妖小红娘》的故事围绕人与妖之间的爱情展开。根据古典小说记载，世上有人有妖，妖会与人相恋，妖寿命千万年，人的寿命有限，人死了，妖活着。人会投胎转世，但投胎以后，不记得上辈子的爱。妖如果痴情的话，就去找狐妖“购买”一项服务，让投胎转世的人，回忆起前世的爱。狐妖红娘这一个角色就这样诞生，作品主要讲述了以红娘为职业的狐妖在为前世恋人牵红线过程当中发生的一系列有趣、神秘的故事。
1989年，日本。 乔纳森·乔斯达与DIO决战后的一百年，DIO复活了。同时，乔瑟夫的孙子，空条承太郎发现自己有幽波纹（替身）能力，DIO的复活影响了没有替身抵抗能力的母亲，陷入病危情况；为了拯救命在旦夕的母亲，承太郎与乔瑟夫出发前往DIO的所在地——埃及。
Heroine（名冢佳织 配音）只是一名普通的少女，在8月1日这一天，醒来的她发现自己竟然失去了所有的记忆，在慌乱之中，一个名叫Orion（五十岚裕美 配音）的精灵出现在了她的面前，精灵告诉Heroine自己被困在了她的内心里，只有当Heroine找回了自己的记忆，他才能够重获自由。 就这样，仅仅凭借这手机中储存的一个名字，少女踏上了寻找记忆的旅途。表面冷淡但实际上十分热心的Shin（柿原彻也 配音），具有独特魅力的Ikki（谷山纪章 配音），天才数学家Kent（石田彰 配音），温柔又可靠的Toma（日野聪 配音）等青年接连出现在了她的面前，每个人都在用各自的方式指引着Heroine前进，而终点之处，又是什么在苦苦守候呢？
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